Sau khi Trần Quốc Tảng mất (1313), nhân dân địa phương truyền lại thấy ông hiển thánh tại khu Vườn Nhãn (nay thuộc phường Cửa Ông) nên đã lập biểu tâu lên vua Trần Anh Tông, được chấp thuận và chu cấp tiền bạc để lập miếu tế lễ. Khu vực Cửa Ông ngày nay (xưa gọi là Cửa Suốt) là nơi Trần Quốc Tảng khi xưa đóng quân đồn trú bảo vệ tuyến biên giới và lãnh hải phía đông bắc Việt Nam, lập được nhiều công trong hai cuộc kháng chiến chống quân xâm lược nhà Nguyên[4].

Trước khi thờ Trần Quốc Tảng, đền Cửa Ông gọi là Miếu Hoàng Tiết chế. Khi đó thờ Hoàng Cần, là người địa phương có nhiều công đánh phá giặc cướp, được các triều vua phong "Khâm sai Đông Đạo Tiết chế":

Đền Cửa Ông đã trải qua lịch sử hơn 700 năm, với nhiều cuộc đại trùng tu. Đền Cửa Ông trước đây được xây dựng thành ba khu: đền Hạ, đền Trung và đền Thượng. Trong hai cuộc chiến tranh phá hoại miền Bắc lần thứ nhất và lần thứ hai, Đại đội tự vệ Nhà sàng Cửa Ông (nay là Công ty Tuyển than Cửa Ông) đã xây dựng hầm chỉ huy và trận địa pháo cao xạ 37 ly trên một quả đồi cao khoảng 35m so với mực nước biển, liền kề đền Hạ. Đền Trung và đền Hạ đã bị máy bay ném bom Mỹ phá hủy hoàn toàn, chỉ đền Thượng là còn tồn tại.[6]. Trong giai đoạn năm 1965 - 1966, đơn vị tự vệ Nhà sàng Cửa Ông đã chiến đấu với không quân Mỹ 11 trận, bắn rơi 17 máy bay Mỹ. Năm 1967, Đại đội tự vệ Nhà sàng Cửa Ông được phong tặng danh hiệu Anh hùng lực lượng vũ trang nhân dân.[7]